Juste après les événements du film Dragons 2, Harold et ses amis sont appelés à l'aide par les habitants d'une île frappée par de violents tremblements de terre... Mais un fou va mettre leurs vies en danger, et un nouveau dragon incroyable va se manifester ! La reconstruction de Beurk a commencé. Pendant que les dragons et leurs dresseurs se chamaillent, Harold et Krokmou doivent imposer leur autorité nouvellement acquise en tant que chef et Alpha. C'est alors que Calder de Nepenthe vient demander leur aide : l'île sur laquelle il vit est frappée de violents tremblements de terre et il se pourrait bien que de terribles dragons aient élu domicile à proximité...

À Beurk, Harold vit une période compliquée : il cherche désespérément à remplir le rôle de chef que tenait son défunt père, mais c'est une bien lourde tâche. Harold, Krokmou et leurs amis font face à deux nouvelles menaces, aussi mystérieuses que mortelles. L'une d'elles est une île rongée par une menace verte, une force de la nature incontrôlable qui intoxique les humains et tue les dragons. L'autre est une toute nouvelle espèce de dragon, absolument terrifiante : le Tissoyeur !